Miejscowość Smolniki przez wiele lat stanowiła beneficjum proboszcza z Wiżajn. Pod koniec XVIII wieku, zbudowano na istniejącym wiejskim cmentarzu drewnianą kaplicę (prawdopodobnie na grobie dzierżawcy majątku Kleszczówek o nazwisku Woruszyłło). Od 1911 roku przyjeżdżał do niej ksiądz z parafii Wiżajny i odprawiał w niej Msze Święte. Osiem lat później, z powodu dużej odległości do kościoła w Wiżaj
nach oraz trudności związanych z dowozem księdza w nagłych wypadkach do chorych, powstał projekt utworzenia samodzielnej parafii. Wcześniej Hrabia Mirski dzierżawca majątku Stara Hańcza próbował w XIX wieku utworzyć parafię w miejscowości Kłajpeda. Dnia 9 czerwca 1919 roku wybrano komitet organizacyjny parafii w składzie: Kazimierz Żukowski z Postawel, Józef Tarnowski z Kleszczówka, Józef Czarniewski z Polimonii, Franciszek Zimkowski z Ługiel, Józef Krzywicki ze Smolnik i Władysław Bernatowicz z Dzierwan. Następnego dnia zakupili oni od Michała Błaszczyka za sumę 6000 rubli srebrnych ziemię pod kościół, plebanię i inne budynki oraz na beneficjum proboszczowskie. Pod koniec miesiąca kupują we wsi Czyżyszki pod Wisztyńczem (obecnie Litwa) dom oficerski, który zostaje rozebrany i przeniesiony do Smolnik na potrzeby plebanii. W tym też czasie, zwracają się do Biskupa Sejneńskiego Antoniego Karasia o erygowanie nowej parafii co staje się faktem w dniu 1 listopada 1919 roku. W skład nowo powstałej parafii weszły wsie: Smolniki, Jodoziory, Polimonie, Lizdejki, Postawele, Kleszczówek, Jaczno, Pogorzałek Dwór, Stara Hańcza Dwór, Pogorzałek Niski, Pogorzałek Wysoki, Cisówek, Kłajpeda, Dzierwany, Ługiele Dwór, Ługiele, Nowe Mierkinie, Stare Mierkinie, Łanowizna. Jeszcze przed II wojną światową dołączono do parafii Kłajpedkę, część Bondziszek i Poplina, Jegliniszki, Antosin, Dziadówek, Soliny, Stołupiankę, a po niej Kramnik, Łopuchowo i Wodziłki. Jana Markiela rozpoczęto w 1920 roku budowę drewnianego kościoła w stylu neogotyckim z dwiema wieżami w formie krzyża łacińskiego. Zasadnicze prace konstrukcyjne zakończono do roku 1924 zaś wykończenie wnętrza ukończono około roku 1933. Wyposażono go również w potrzebne naczynia i paramenty liturgiczne a w 1935 pokryto blachą. Niestety w noc Wielkopiątkową 20 kwietnia 1973 roku budowany z taką ofiarnością kościół doszczętnie spłonął. Tegoż samego roku rozpoczęto budowę nowego murowanego kościoła o nowoczesnej architekturze wkomponowanej w krajobraz okolicy. Dzięki ofiarnej pracy parafian i ks. Mieczysława Olszewskiego w dość szybkim czasie pobudowano świątynię, którą 22 września 1978 roku konsekrowano. Parafia w chwili jej tworzenia liczyła około 1500 wiernych, na dzień dzisiejszy liczy ona zaledwie 600 parafian. Większość z nich pracuje na własnych gospodarstwach rolnych. Na terenie parafii znajdują się liczne pensjonaty przyjmujące turystów. Ogromny wpływ na zaistnienie parafii, jej rozwój i trwanie mieli Księża Proboszczowie którzy tu pracowali:
Ks. Antoni Kowalewski (1924-1931); Ks. Marian Lis (1931-1933); Ks. Marceli Bieńkowski (1933-1939); Ks. Paweł Gąsowski (1939-1946); Ks. Józef Załęski (1946-1950); Ks. Kazimierz Staniszewski (1950); Ks. Antoni Szumiński (1950-1957); Ks. Dominik Kempisty (1957-1959); Ks. Eugeniusz Berezowski (1959-1966); Ks. Władysław Mieszczański (1966-1970); Ks. Stanisław Jaworowski (1970-1973); Ks. Mieczysław Olszewski (1973-1982); Ks. Kazimierz Gacki (1982-1986); Ks. Stanisław Gadomski (1986-1996); Ks. Ryszard Łąpieś (1996-2009); Ks. Jacek Chałko (2009-)